C4 탄소 고정

C₄ 탄소 고정(C₄ carbon fixation) 또는 해치-슬랙 경로(Hatch–Slack pathway)는 식물에서 탄소 고정의 알려진 세 가지 광합성 과정 중 하나이다. 이 이름은 1960년대 마셜 해치와 찰스 로저 슬랙의 발견에서 유래했다.^[1]

대부분의 C₄ 식물의 잎 해부학적 구조.
A: 잎살 세포
B: 엽록체
C: 관다발
D: 다발초 세포
E: 기공 (식물학)
F: 관다발
1. CO₂가 고정되어 4탄소 분자(말산 또는 아스파르트산)를 생성한다.
2. 분자는 세포를 나와 다발초 세포로 들어간다.
3. 그런 다음 CO₂와 피루브산으로 분해된다. CO₂는 캘빈 회로로 들어가 탄수화물을 생성한다.
4. 피루브산은 잎살 세포로 다시 들어가 말산 또는 아스파르트산을 생성하는 데 재사용된다.

C₄ 고정은 조상적인 더 일반적인 C₃ 탄소 고정에 추가된 것이다. C₃ 광합성의 주요 카복실화 효소는 루비스코라고 불리는데, 이는 CO₂ (카복실화) 또는 산소 (산소화)를 기질로 사용하여 두 가지 개별 반응을 촉매한다. 루비스코 산소화는 광호흡을 통해 재활용하는 데 에너지 소모를 필요로 하는 유독한 포스포글리콜산염을 생성한다. C₄ 광합성은 루비스코 주변에 CO₂를 농축하여 광호흡을 줄인다.

루비스코가 이산화탄소가 많고 산소가 매우 적은 세포 환경에서 작동할 수 있도록, C₄ 잎은 일반적으로 잎살 세포와 다발초 세포라고 불리는 두 개의 부분적으로 고립된 구획을 포함한다. CO₂는 효소 PEP 카복실라아제에 의해 촉매되는 반응에서 잎살 세포에 처음 고정되며, 이 반응에서 3탄소 포스포엔올피루브산 (PEP)이 CO₂와 반응하여 4탄소 옥살로아세트산 (OAA)을 형성한다. OAA는 말산으로 환원되거나 아스파르트산으로 아미노기 전이될 수 있다. 이 중간체들은 다발초 세포로 확산되어 탈카복실화되어 루비스코 주변에 CO₂가 풍부한 환경을 조성하고 광호흡을 억제한다. 결과로 생성된 피루브산(PYR)은 루비스코가 생성한 포스포글리세르산(PGA)의 약 절반과 함께 잎살 세포로 다시 확산된다. PGA는 잎살에서 화학적으로 환원되어 다발초로 다시 확산되어 환원 펜토스 인산 회로 (RPP)를 완료한다. 이러한 대사산물의 교환은 C₄ 광합성이 작동하는 데 필수적이다.

추가적인 생화학적 단계는 PEP를 재생성하기 위해 ATP 형태의 에너지를 더 필요로 하지만, CO₂를 농축하면 고온에서도 높은 광합성 속도를 허용한다. 높은 CO₂ 농도는 온도가 증가함에 따른 가스 용해도의 감소(헨리의 법칙)를 극복한다. CO₂ 농축 메커니즘은 또한 기공을 가로지르는 높은 CO₂ 농도 기울기를 유지한다. 이는 C₄ 식물이 일반적으로 낮은 기공 전도도, 감소된 수분 손실, 그리고 일반적으로 더 높은 수분 이용 효율을 가지고 있음을 의미한다.^[2] C₄ 식물은 PEP 카복실라아제가 루비스코보다 만드는 데 비용이 적게 들기 때문에 질소 이용에도 더 효율적이다.^[3] 그러나 C₃ 경로는 PEP 재생성을 위한 추가 에너지를 필요로 하지 않으므로, 광호흡이 제한되는 조건, 일반적으로 낮은 온도와 그늘에서는 더 효율적이다.^[4]

발견

일부 식물은 C₃ 탄소 고정을 사용하지 않고 탄소 고정의 첫 단계에서 말산과 아스파르트산을 생성한다는 것을 나타내는 첫 번째 실험은 1950년대와 1960년대 초 휴고 P. 코르차크와 유리 카르필로프에 의해 이루어졌다.^[5][6] C₄ 경로는 1966년 호주의 마셜 해치와 찰스 로저 슬랙에 의해 밝혀졌다.^[1] 해치와 슬랙은 원래 이 경로를 "C₄ 디카복실산 경로"라고 불렀지만, 때로는 해치-슬랙 경로라고도 불린다.^[6]

해부학적 구조

C₄ 식물인 옥수수 잎의 횡단면. 크란츠 해부학(세포 고리)이 보인다

C₄ 식물은 종종 독일어로 화환을 뜻하는 크란츠 해부학(Kranz anatomy)이라고 불리는 특징적인 잎 해부학적 구조를 가지고 있다. 이들의 관다발은 두 개의 세포 고리로 둘러싸여 있다. 안쪽 고리인 다발초 세포는 잎살 세포와 다른, 그라나가 없는 녹말이 풍부한 엽록체를 포함한다. 따라서 엽록체는 이형성(dimorphic)이라고 불린다. 크란츠 해부학의 주요 기능은 루비스코 주변에 CO₂를 농축하여 광호흡을 피할 수 있는 장소를 제공하는 것이다. 잎살 세포와 다발초 세포는 원형질연락사라고 불리는 수많은 세포질 소관을 통해 연결되어 있으며, 잎 수준에서의 이들의 투과성은 다발초 전도도(bundle sheath conductance)라고 불린다. 수베린^[7] 층은 종종 중간 층판(잎살과 다발초 사이의 접선 경계면) 수준에 침착되어 CO₂의 아포플라스트 확산(누출이라고 불림)을 줄인다. C₄ 식물의 탄소 농축 메커니즘은 다른 광합성 유기체와 구별되는 동위 원소 신호를 특징으로 한다.

대부분의 C₄ 식물은 크란츠 해부학을 나타내지만, 다발초 조직이 뚜렷하지 않은 제한적인 C₄ 회로를 운영하는 몇몇 종도 있다. Suaeda aralocaspica, Bienertia cycloptera, Bienertia sinuspersici, Bienertia kavirense (모두 명아주아과)는 중동 사막의 건조하고 염분이 많은 움푹 들어간 곳에 서식하는 육상 식물이다. 이 식물들은 알려진 C₄ 메커니즘 중에서 독특한 단일 세포 C₄ CO₂ 농축 메커니즘을 운영하는 것으로 나타났다.^{[8][9][10][11]} 두 속의 세포학은 약간 다르지만, 기본 원리는 액체로 채워진 액포를 사용하여 세포를 두 개의 분리된 영역으로 나누는 것이다. 세포액의 카복실화 효소는 엽록체의 탈카복실화 효소와 루비스코로부터 분리된다. 엽록체(루비스코 포함)와 세포질 사이에는 확산 장벽이 있다. 이는 단일 세포 내에서 다발초형 영역과 잎살형 영역을 설정할 수 있게 한다. 이것은 제한된 C₄ 사이클을 작동시킬 수 있지만, 비교적 비효율적이다. 루비스코 주변에서 많은 CO₂ 누출이 발생한다.

또한 비크란츠 수생 대형수초인 검정말에서 따뜻한 조건 하에 유도 가능한 C₄ 광합성이 있다는 증거가 있지만, 루비스코 주변에서 CO₂ 누출을 최소화하는 메커니즘은 현재 불확실하다.^[12]

생화학

C₃ 식물에서 광합성의 암반응의 첫 단계는 효소 루비스코에 의해 CO₂를 고정하여 3-포스포글리세르산을 형성하는 것이다. 그러나 루비스코는 이중의 카복실화 효소 및 산소화효소 활성을 가지고 있다. 산소화는 기질의 일부가 카복실화되는 대신 산화되어 기질 손실과 에너지 소모를 초래하며, 이를 광호흡이라고 한다. 산소화와 카복실화는 경쟁적이므로, 반응 속도는 산소와 CO₂의 상대적 농도에 따라 달라진다.

광호흡 속도를 줄이기 위해 C₄ 식물은 루비스코 주변의 CO₂ 농도를 높인다. 이를 위해 잎 내에서 두 개의 부분적으로 분리된 구획인 잎살과 다발초가 분화된다. 루비스코에 의한 직접 고정 대신, CO₂는 처음에 잎살에서 4탄소 유기산(말산 또는 아스파르트산)으로 통합된다. 그런 다음 유기산은 원형질연락사를 통해 다발초 세포로 확산된다. 거기서 이들은 탈카복실화되어 CO₂가 풍부한 환경을 조성한다. 다발초 세포의 엽록체는 이 CO₂를 기존의 C₃ 경로를 통해 탄수화물로 전환한다.

C4 동화의 생화학적 특성에는 큰 변동성이 있으며, 일반적으로 탈카복실화에 사용되는 주요 효소(NADP 말산 효소, NADP-ME; NAD 말산 효소, NAD-ME; 포스포엔올피루브산 카복시키네이스, PEPCK)에 따라 세 가지 아형으로 분류된다. PEPCK는 종종 NADP-ME 또는 NAD-ME 위에 모집되기 때문에 생화학적 변동성을 두 가지 아형으로 분류할 것을 제안했다. 예를 들어, 옥수수와 사탕수수는 NADP-ME와 PEPCK의 조합을 사용하고, 서곡 (곡물)은 주로 NAD-ME를 사용하며, Megathyrsus maximus는 주로 PEPCK를 사용한다.

NADP-ME

NADP-ME 아형

NADP-ME형 C₄ 경로의 첫 단계는 피루브산 (Pyr)을 효소 피루브산 인산 디카복실라아제 (PPDK)에 의해 포스포엔올피루브산 (PEP)으로 전환하는 것이다. 이 반응은 무기인산과 ATP 및 피루브산을 필요로 하며, PEP, AMP, 그리고 무기 피로인산염 (PP_i)을 생성한다. 다음 단계는 PEP 카복실라아제 효소 (PEPC)에 의한 PEP의 카복실화로 옥살로아세트산을 생성한다. 이 두 단계는 잎살 세포에서 일어난다.

피루브산 + P_i + ATP → PEP + AMP + PP_i

PEP + CO₂ → 옥살로아세트산

PEPC는 K_M이 HCO−
3에 대해 낮아서 친화도가 높고, O₂에 의해 혼란되지 않으므로 CO₂ 농도가 낮아도 작동한다.

생성물은 일반적으로 말산 (M)으로 전환되어 인근 정맥을 둘러싸는 다발초 세포로 확산된다. 여기서 NADP 말산 효소 (NADP-ME)에 의해 탈카복실화되어 CO₂와 피루브산을 생성한다. CO₂는 루비스코에 의해 고정되어 포스포글리세르산 (PGA)을 생성하며, 피루브산은 PGA의 약 절반과 함께 잎살 세포로 다시 운반된다. 이 PGA는 잎살에서 화학적으로 환원되고 다발초로 다시 확산되어 캘빈 회로의 전환 단계로 들어간다. 다발초로 운반되는 각 CO₂ 분자에 대해 말산 셔틀은 두 개의 전자를 전달하므로 다발초의 환원력 요구량을 줄인다.

NAD-ME

NAD-ME 아형

여기서 PEPC에 의해 생성된 OAA는 아스파르트산 아미노기 전이효소에 의해 아미노기 전이되어 아스파르트산(ASP)이 되며, 이는 다발초로 확산되는 대사물질이다. 다발초에서 ASP는 다시 OAA로 아미노기 전이되어 불필요한 환원 및 산화적 탈카복실화를 거쳐 CO₂를 방출한다. 결과로 생성된 피루브산은 알라닌으로 아미노기 전이되어 잎살로 확산된다. 알라닌은 최종적으로 피루브산(PYR)으로 아미노기 전이되어 잎살 엽록체에서 PPDK에 의해 PEP로 재생성될 수 있다. 이 회로는 잎살에서 말산 탈수소효소 반응을 우회하므로 환원 당량을 다발초로 전달하지 않는다.

PEPCK

PEPCK 아형

이 변형에서는 다발초에서 아스파르트산 아미노트랜스퍼라제에 의해 생성된 OAA가 PEPCK에 의해 PEP로 탈카복실화된다. PEP의 운명은 여전히 논쟁 중이다. 가장 간단한 설명은 PEP가 PEPC의 기질로 사용되기 위해 잎살로 다시 확산될 것이라는 것이다. PEPCK는 하나의 ATP 분자만 사용하기 때문에, PEPCK를 통한 PEP 재생성은 이론적으로 이 아형의 광합성 효율을 증가시킬 것이지만, 이는 측정된 적이 없다. PEPCK의 상대적 발현 증가는 저조도에서 관찰되었으며, 이는 잎살과 다발초 사이의 에너지 요구량 균형을 촉진하는 역할을 할 것으로 제안되었다.

대사물 교환

C₃ 광합성에서는 각 엽록체가 명반응과 암반응을 완료할 수 있지만, C₄ 엽록체는 잎살과 다발초 세포에 포함된 두 가지 개체군으로 분화된다. 두 가지 유형의 엽록체 사이에서 광합성 작업이 분담됨에 따라 불가피하게 중간 생성물 간의 활발한 교환이 일어난다. 흐름은 크며 총 동화 속도의 10배에 달할 수 있다.^[13] 교환되는 대사물의 유형과 전체 속도는 아형에 따라 달라진다. 광합성 효소(예: PECP)의 생성물 억제를 줄이기 위해서는 농도 기울기가 가능한 한 낮아야 한다. 이를 위해서는 잎살과 다발초 사이의 대사물 전도도를 높여야 하지만, 이는 또한 다발초에서 CO₂의 역확산을 증가시켜 광합성 농축 메커니즘의 최적화에 내재적이고 불가피한 상충 관계를 초래한다.

빛 수확 및 광반응

잎살과 다발초의 NADPH 및 ATP 요구량을 충족시키기 위해서는 두 가지 다른 전자 전달 사슬 사이에서 빛을 수확하고 공유해야 한다. ATP는 주로 광계 I 주변의 순환 전자 흐름을 통해 다발초에서 생성될 수 있으며, 또는 주로 선형 전자 흐름을 통해 잎살에서 생성될 수 있으며, 이는 다발초 또는 잎살에서 사용할 수 있는 빛에 따라 달라진다. 각 세포 유형의 ATP 및 NADPH의 상대적 요구량은 광합성 아형에 따라 달라진다.^[13] 두 세포 유형 간의 여기 에너지 할당은 잎살과 다발초의 ATP 및 NADPH 가용성에 영향을 미칠 것이다. 예를 들어, 녹색광은 잎살 세포에 의해 강하게 흡수되지 않으며 다발초 세포를 우선적으로 여기시킬 수 있으며, 청색광의 경우 그 반대이다.^[14] 다발초는 잎살에 둘러싸여 있기 때문에 잎살에서의 빛 수확은 다발초 세포에 도달할 수 있는 빛을 줄일 것이다. 또한, 다발초의 크기는 수확할 수 있는 빛의 양을 제한한다.^[15]

효율성

어떤 산출물과 투입물을 고려하느냐에 따라 효율성의 다양한 공식이 가능하다. 예를 들어, 평균 양자 효율은 총 동화량과 흡수되거나 입사되는 빛 강도 사이의 비율이다. 다른 조건에서 자라고 다른 아형으로 분류된 식물들 사이에서 측정된 양자 효율의 큰 변동성이 문헌에 보고되지만, 그 근본적인 이유는 아직 불분명하다. 양자 효율의 구성 요소 중 하나는 암반응의 효율인 생화학적 효율이며, 이는 일반적으로 역수 용어로 총 동화의 ATP 비용(ATP/GA)으로 표현된다.

C₃ 광합성에서 ATP/GA는 주로 루비스코의 카복실화 부위에서 CO₂와 O₂ 농도에 따라 달라진다. CO₂ 농도가 높고 O₂ 농도가 낮으면 광호흡이 억제되고 C₃ 동화는 빠르고 효율적이며, ATP/GA는 이론적 최소값인 3에 가까워진다.

C₄ 광합성에서 루비스코 카복실화 부위의 CO₂ 농도는 주로 CO₂ 농축 메커니즘의 작동 결과이며, 이는 약 2 ATP/GA의 추가 비용이 들지만 광범위한 조건에서 효율성이 외부 CO₂ 농도에 상대적으로 둔감하게 만든다.

생화학적 효율성은 주로 CO₂가 다발초로 전달되는 속도에 따라 달라지며, PEP 카복실화 속도가 감소할 때 저조도에서 일반적으로 감소하여 루비스코의 카복실화 부위에서 CO₂/O₂ 농도 비율을 낮춘다. 저조도에서 효율성이 얼마나 감소할지를 결정하는 핵심 매개변수는 다발초 전도도이다. 다발초 전도도가 높은 식물은 잎살과 다발초 사이의 대사물 교환이 용이하여 고조도에서 높은 동화 속도를 나타낼 수 있다. 그러나 이들은 또한 다발초로부터의 CO₂ 역확산(누출이라고 불림) 속도가 높아져 광호흡이 증가하고 약한 빛 아래에서 생화학적 효율성이 감소할 것이다. 이는 C₄ 광합성 작동의 내재적이고 불가피한 상충 관계를 나타낸다. C₄ 식물은 다발초 전도도를 조절하는 뛰어난 능력을 가지고 있다. 흥미롭게도, 다발초 전도도는 저조도에서 자란 식물^[16]과 고조도에서 자란 식물이 나중에 저조도로 옮겨졌을 때(새로운 성장에 의해 오래된 잎이 그늘지는 작물 캐노피에서 발생하는 것처럼) 하향 조절된다.^[17]

진화 및 이점

 식물의 진화 § 광합성 경로의 진화 문서에 이 부분의 추가 정보가 있습니다.

C₄ 식물은 가뭄, 높은 온도, 그리고 질소 또는 CO₂ 제한 조건에서 더 흔한 C₃ 탄소 고정 경로를 가진 식물보다 경쟁 우위를 가진다. 동일한 환경에서 30 °C로 재배될 때, C₃ 잔디는 고정되는 CO₂ 분자당 약 833개의 물 분자를 잃는 반면, C₄ 잔디는 277개만을 잃는다. C₄ 잔디의 이러한 증가된 수분 이용 효율은 토양 수분이 보존되어 건조한 환경에서 더 오랫동안 자랄 수 있게 한다.^[18]

C₄ 탄소 고정은 19가지 식물 과에서 최소 62번의 독립적인 진화를 통해 수렴 진화의 주요 사례가 되었다.^[19][20] 이러한 수렴은 C₄ 표현형으로 가는 많은 잠재적인 진화 경로가 존재하고, 그 중 다수가 광합성과 직접 관련이 없는 초기 진화 단계를 포함한다는 사실에 의해 촉진되었을 수 있다.^[21] C₄ 식물은 올리고세 (정확한 시기는 결정하기 어렵다) 동안 약 35,000,000년 전에 나타났으며,^[20] 약 21,000,000년 전 마이오세 초기에 생태학적으로 중요해졌다.^[22] 잔디의 C₄ 대사는 서식지가 그늘진 숲 하층부에서 더 개방된 환경으로 이동했을 때 시작되었으며,^[23] 높은 햇빛이 C₃ 경로보다 이점을 제공했다.^[24] 가뭄은 그 혁신에 필요하지 않았다. 오히려 물 사용의 증가된 절약은 이 경로의 부산물이었고 C₄ 식물이 건조한 환경에 더 쉽게 정착할 수 있게 했다.^[24]

오늘날 C₄ 식물은 지구 식물 바이오매스의 약 5%와 알려진 식물 종의 3%를 차지한다.^[18][25] 이러한 희소성에도 불구하고, 이들은 육상 탄소 고정의 약 23%를 차지한다.^[26][27] 지구상 C₄ 식물의 비율을 늘리는 것은 CO₂의 생물학적 격리를 돕고 중요한 기후변화 회피 전략이 될 수 있다. 현재의 C₄ 식물은 높은 기온이 C₃ 식물의 광호흡 속도를 증가시키는 열대 및 아열대 지방(위도 45도 미만)에 집중되어 있다.

C4 탄소 고정을 사용하는 식물

 C₄ 식물 목록 문서를 참고하십시오.

약 8,100종의 식물이 C₄ 탄소 고정을 사용하며, 이는 모든 육상 식물 종의 약 3%에 해당한다.^[27][28] 이 8,100종은 모두 속씨식물이다. C₄ 탄소 고정은 외떡잎식물에서 쌍떡잎식물에 비해 더 흔하게 나타나는데, 외떡잎식물의 40%가 C₄ 경로를 사용하는 반면 쌍떡잎식물은 4.5%만이 사용한다. 그럼에도 불구하고, 외떡잎식물 중 C₄ 탄소 고정을 사용하는 과는 3개인 반면, 쌍떡잎식물은 15개 과가 사용한다. C₄ 식물을 포함하는 외떡잎식물 분류군 중, 벼과(벼과) 종들이 C₄ 광합성 경로를 가장 많이 사용한다. 벼과 식물의 46%가 C₄이며, 이는 C₄ 종의 61%를 차지한다. C₄는 벼과에서 일부 아과, 족, 속에서 20회 이상 독립적으로 발생했으며,^[29] 여기에는 식량 작물인 옥수수, 사탕수수, 수수가 포함된 나도솔새족도 포함된다. 테프 또한 C₄이며, 다양한 종류의 서곡 (곡물)도 마찬가지이다.^[30][31][32] C₄ 종을 포함하는 쌍떡잎식물 분류군 중, 목 석죽목이 가장 많은 종을 포함한다. 석죽목의 과 중 명아주과가 가장 많은 C₄ 탄소 고정을 사용하며, 1,400종 중 550종이 이를 사용한다. 관련 비름과의 1,000종 중 약 250종도 C₄를 사용한다.^[18][33]

사초과(사초과)의 구성원과 국화과, 배추과, 대극과를 포함한 많은 진정쌍떡잎식물 과의 구성원 또한 C₄를 사용한다.

15m 이상의 큰 나무는 C₄를 사용하지 않지만,^[34] 하와이 원산의 대극과 6종과 중동 및 아시아 사막에서 자라는 비름과 2종과 같이 10m 미만의 작은 나무나 관목은 다수가 존재한다.^[35]

유전자 변형 C4 벼 프로젝트

C₄의 장점을 고려하여 전 세계 기관의 과학자 집단이 C₄ 벼 프로젝트를 진행하고 있다. 이 프로젝트는 자연적으로 C₃ 식물인 벼에 C₄ 경로를 도입하기 위해 C₄ 식물인 옥수수와 숲개밀속을 연구한다.^[36] 벼는 세계에서 가장 중요한 인류의 식량이며, 지구 인구의 절반 이상에게 주식이기 때문에, 햇빛을 곡물로 전환하는 효율이 더 높은 벼를 가지는 것은 식량 안전 보장 개선에 상당한 세계적 이점을 가져올 수 있다. 팀은 C₄ 벼가 최대 50% 더 많은 곡물을 생산할 수 있으며, 더 적은 물과 영양분으로 그렇게 할 수 있다고 주장한다.^[37][38][39]

연구원들은 이미 벼에서 C₄ 광합성에 필요한 유전자를 식별했으며, 이제 프로토타입 C₄ 벼 식물을 개발하는 방향으로 나아가고 있다. 2012년, 영국 정부는 빌 & 멜린다 게이츠 재단과 함께 국제미작연구소의 C₄ 벼 프로젝트에 3년간 1,400만 미국 달러를 지원했다.^[40] 2019년 빌 & 멜린다 게이츠 재단은 옥스퍼드 대학교가 주도하는 C4 벼 프로젝트에 추가로 1,500만 미국 달러를 지원했다. 5년 프로젝트의 목표는 2024년까지 대만에서 실험 포장을 가동하는 것이다.^[41]

C₂ 광합성은 C₃와 크란츠 C₄ 사이의 중간 단계로, 벼 전환에 C₄보다 선호될 수 있다. 이 간단한 시스템은 고광량 및 고온 조건에 C₄만큼 최적화되어 있지는 않지만, 유전자 공학 단계가 적게 필요하며 모든 온도와 광량 수준에서 C₃보다 우수한 성능을 나타낸다는 장점이 있다.^[42] 2021년 영국 정부는 C₂ 공학 연구에 120만 파운드를 지원했다.^[43]

같이 보기

• C₂ 광합성
• CAM 광합성
• C₃ 광합성